Genome Research-中国农业大学班丽萍团队揭示昆虫性染色体基因的保守性与演化规律

近日，国际知名期刊《基因组研究》（Genome Research）在线发表了中国农业大学班丽萍教授团队完成的题为《Grasshopper genome reveals long-term gene content conservation of the X chromosome and temporal variation in X chromosome evolution》的研究论文，该研究通过高质量的东亚飞蝗染色体水平基因组组装，系统阐释了昆虫性染色体基因的保守与演变。

  以东亚飞蝗为代表的直翅目昆虫是重要的农业昆虫。与果蝇相比，直翅目进化位置处于昆虫纲的基部。大部分蝗虫的性染色体为XX/X0型，且具有昆虫中最大的基因组。蝗虫基因组中大量的重复序列是其基因组庞大的主要因素，这也为基因组组装带来了很大挑战。目前发表的蝗虫基因组连续性较差，由大量短的scaffold构成。构建高质量的染色体水平的蝗虫基因组，一方面可以为功能基因组研究提供参考序列，另一方面有助于揭示整个昆虫纲的基因组演化规律。

    该研究结合三代测序技术（PacBio HiFi）和Hi-C技术构建出由12条染色体水平组成的雌性(XX)东亚飞蝗的高质量基因组，基因组大小为6.3Gb，contig N50为52.8Mb, 是迄今为止已发表的染色体水平昆虫基因组组装中最大的。BUSCO评估基因组组装完整度为96%，重复元件占组装基因组的76.57%，其中DNA转座子（19.87%）和LINE逆转录转座子（28.13%）是丰富度最高的元件，在去除重复序列之后，L. migratoria 的非重复基因组约为1.5 Gb。基因组组装完成后选取雄性（XO）蝗虫进行全基因组重测序，比对到组装好的基因组上，发现LG3染色体存在2倍测序深度差异。结合已知的细胞遗传学证据，确定LG3染色体为X染色体。

图1 .东亚飞蝗基因组组装与X染色体鉴定

基于高质量的染色体水平基因组组装和注释，该研究比较了跨越8个目的24种昆虫的性染色体基因，发现除了鳞翅目（ZZ/ZW型），昆虫性染色体基因存在着普遍的保守性，尽管物种分化时间已经超过4亿年。经过基因组共线性分析，发现近缘种之间的X染色体基因具有很高的共线性，而远缘种的共线性则较弱。在现有性染色体进化理论中，认为X染色体比常染色基因具有更快的进化速度，被称为Fast-X进化。该研究依据保守程度将X染色体基因进行分类，发现最保守的那些X染色体基因进化速度最慢，而Fast-X主要由新近形成的物种特异性X染色体基因所导致。为了进一步阐明Fast-X的来源，该研究还计算了东亚飞蝗X染色体的dN/dS值，发现360–670 Mb区间内的dN/dS值显著升高。剂量补偿效应对于性染色体的演化具有重要意义。该研究分别对雌性和雄性东亚飞蝗的大脑、性腺和后腿进行了转录组测序，发现雌性（XX）蝗虫体细胞和性腺组织的X染色体基因表达水平高于常染色体基因。而在雄性（X0）蝗虫中体细胞X染色体基因表达量高于或等于常染色体基因，在睾丸中的基因表达水平显著更低。表明东亚飞蝗的体细胞存在完整的剂量补偿，而在生殖细胞中剂量补偿效应是缺失的。

综上所述，这项研究构建了首个高质量的染色体水平东亚飞蝗基因组，对于蝗虫的基因组研究具有重要价值。基于此，通过分析整个昆虫纲的性染色体，发现了昆虫X染色体演化的新规律，即保守性与变异性在X染色体基因中同时存在，而这与X染色体基因的形成时间有关。此外，结合剂量补偿效应的研究，该论文还对昆虫X染色体的演化机制进行了探讨。

图2  昆虫纲性染色体基因的保守性与共线性分析

图3  X染色体和常染色体的基因进化速度和重组率

图4 东亚飞蝗的剂量补偿效应

中国农业大学已经毕业博士研究生李兴华为该论文第一作者，班丽萍教授为通讯作者，英属哥伦比亚大学Judith E. Mank 教授对本研究提供了指导和帮助。该研究获得国家重点研发计划（2022YFD1400500）和宁夏重点研发计划（2023BCF01019）的资助。

论文网址：https://genome.cshlp.org/content/34/7/997.long